Met een vertraging van 5 kwartier ging om 14.45 uur de eerste Supersport TT van start. Als derde gestart lag Dean Harrison bij het eerste meetpunt Glen Helen was het Harrison aan de leiding, zijn voorsprong op Todd bedroeg slechts 0,08 seconde met Dunlop op driekwart seconde van de leider in de race. James Hillier (Bournemouth Kawasaki Racing), James Hind (North Lincs Components Suzuki) en Michael Evans (Smith Racing Triumph) maakten de vroege top zes compleet met minder dan drie seconden verschil. Peter Hickman stond achtste op de Trooper Triumph van PHR Performance.
Tegen Ballaugh had Todd de leiding overgenomen van Harrison, zij het met slechts 0,257 seconde verschil met Dunlop nog steeds op de derde plaats, nu 1,2 seconde achter Harrison. Hillier lag nog steeds vierde, maar Jamie Coward (KTS Racing/Stanley Stewart Racing Triumph) was twee plaatsen gestegen naar de vijfde plaats, terwijl Hind en Evans een plaats terugvielen.
Harrison lag met 0,639 seconden weer aan de leiding bij Ramsey met Dunlop op een vergelijkbare afstand daarachter op de derde plaats, met een verschil van 1,4 seconden tussen de top drie. Coward, als tweede gestart en op de baan de als eerste gestarte Paul Jordan voorbij gegaan, schoof door naar de vierde plaats, met Hillier en Hind nu vijfde en zesde.
Een openingsronde van 128,037 mijl per uur voor Harrison gaf hem een voorsprong van bijna twee seconden op Todd (127,798 mijl per uur), met Dunlop meer dan drie seconden verwijderd van de leiding in de race. Coward (126,800 mijl per uur), Hillier (126,325 mijl per uur) en Hind (126,021 mijl per uur) maakten de top zes compleet, voor Hickman, Evans, Paul Jordan (Jackson Racing Honda) en Josh Brookes (Boyce Precision Engineering by Russell Racing Yamaha).
Na aan het eind van de eerste ronde bij Governers Bridge Coward op de baan te hebben ingehaald raakte Harrison verwikkeld in een gevecht met de Triumph coureur, die ondanks 10 seconden achterstand zich niet gewonnen wild geven. Die strijd koste Harrison tijd, waardoor zijn voorsprong bij Glen Helen was teruggelopen tot slechts 1,2 seconden op Michael Dunlop, met Todd teruggezakt naar de derde plaats op 0,367 seconde van Dunlop.
Bij Ballaugh veranderde alles, want Dunlop nam de leiding over van Harrison met een halve seconde en Todd met nog een halve seconde achterstand. Maar bij Ramsey was de aanval van Dunlop duidelijk te zien en breidde hij zijn voorsprong uit naar twee seconden met Todd die Harrison voorbij ging voor de tweede plaats.
Terwijl Coward en Harrison bleven strijden op de baan reed Dunlop de hele tijd weg. Een tweede ronde van 128,833 mijl per uur gaf hem een voorsprong van 4,5 seconden op Todd (128,133 mijl per uur) toen ze allemaal de pits in gingen om te tanken. De top zes werd nu gecompleteerd door Harrison (127,920 mijl per uur), Coward (127,476 mijl per uur), Hillier (126,983 mijl per uur) en Hind (126,806 mijl per uur), maar Coward kreeg al snel problemen en trok zich terug op de terugweg om uit te vallen. Hickman viel terug naar de 11e plaats en Conor Cummins was een andere opvallende uitvaller.
Dunlop maakte zich daar weinig zorgen over en zijn voorsprong werd in de derde ronde weer groter bij Glen Helen, zijn voorsprong op Todd was nu 5,5 seconden. Harrison had nog eens 3,2 seconden achterstand en de vierde tot en met zesde plaats werd ingenomen door Hillier, Hind en Jordan.
Todd pakte een seconde van Dunlops voorsprong van Glen Helen naar Ballaugh en nog eens vier tienden op Ramsey, waardoor het gat 4,1 seconden bedroeg toen ze voor de voorlaatste keer de bergklim op gingen. Bij de Bungalow was het gat teruggelopen tot 3,9 seconden, maar bij het ingaan de vierde en laatste ronde had Dunlop gereageerd en zijn voorsprong weer tot vijf seconden vergroot.
Dunlop liet zich daarna niet uit het veld slaan en breidde zijn voorsprong voortdurend uit gedurende de laatste 37,73 mijl om met een voorsprong van 8,5 seconden zijn 26e TT zege te pakken. Niet alleen heeft hij daarmee het totaal aantal TT-overwinningen van GOAT en oom Joey Dunlop geëvenaard, maar ook diens totaalaantal van 40 TT-podiums.
Todd pakte zijn beste TT-resultaat met de tweede plaats - hij zette ook de snelste ronde ooit neer door een Ducati rond de Mountain Course met 128,785 mijl per uur. Harrison claimde zijn 27e TT-podium als derde, Hillier pakte een comfortabele vierde plaats van een uitstekende Hind. De vijfde plaats was zijn beste TT-resultaat, terwijl Brookes Jordan in de laatste run van de berg afhaalde voor de zesde plaats. De top tien werd compleet gemaakt door Mike Browne op de tweede BPE/Russell Racing Yamaha, Hickman en Evans.
2024 Isle of Man TT, uitslag Supersport TT Race 1:
| Pos | No | Rijder | Machine | Sponsor | Tijd / verschil | Snelheid (MPH) | Replica |
| 1 | 6 | Michael Dunlop | Yamaha YZF-R6 BN6 | MD Racing | 01:11'19.297 | 126.963 | Silver |
| 2 | 8 | Davey Todd | Ducati Paniale V2 | Powertoolmate Ducati | +8,574 | 126.709 | Silver |
| 3 | 3 | Dean Harrison | Honda CBR600RR | Honda Racing UK | +30,955 | 126.051 | Silver |
| 4 | 5 | James Hillier | Kawasaki ZX-6R 636 | Bournemouth Kawasaki Racing | +1'12.397 | 124.851 | Silver |
| 5 | 19 | James Hind | Suzuki GSX-R750 M2 | North Lincs Components | +1'13.843 | 124.809 | Silver |
| 6 | 7 | Joshua Brooks | Yamaha YZF-R6 BN6 | Boyce Precision Engr/Russel Racing | +1'26.558 | 124.446 | Silver |
| 7 | 1 | Paul Jordan | Honda CBR600RR | Jackson Racing powered by Prosper2 | +1'28.738 | 124.384 | Silver |
| 8 | 14 | Mike Browne | Yamaha YZF-R6 BN6 | Boyce Precision Engr/Russel Racing | +1'30.259 | 124.340 | Silver |
| 9 | 10 | Peter Hickman | Triumph Daytona ST765RS Moto2 Edition | Trooper Triumph by PHR Performance | +1'33.283 | 124.254 | Silver |
| 10 | 20 | Michael Evans | Triumph Street Triple 765RS | Smith Racing | +1'41.960 | 124.008 | Silver |
| Snelste ronde | |||||||
| Michael Dunlop | Yamaha YZF-R6 BN6 | MD Racing | 17'31.185 | 129.214 | |||